Коллективное поведение в сложных биологических системах может выступать в роли механизма сохранения энергии и играть ключевую роль при выживании группы организмов [1]. Одним из хорошо известных примеров такого рода является биоконвекция, которая наблюдается в растворах с аэробными микроорганизмами Bacillus subtilis и свободной поверхностью. Инстинктивное движение бактерий по градиенту кислорода приводит среду к фазовому переходу второго рода, запускающему макроскопическое упорядоченное движение элементов среды. Явление биоконвекции легко интерпретируется в рамках синергетической парадигмы Пригожина и имеет ту же конвективную природу, что и неустойчивость Рэлея-Бенара, т.е. может быть полностью объяснена в рамках физической концепции. Подобные явления в среде высших животных гораздо труднее дифференцировать от социального поведения в группе, поэтому они плохо изучены. Например, сложные колебательные движения наблюдаются у птиц, рыб, оленей. Но простого объяснения этим явлениям на основе физических механизмов здесь уже не достаточно, так как основным триггером такого поведения является социальная адаптация, а не безусловный рефлекс. В данной работе мы впервые указываем на одно важное исключение, когда представители высших животных демонстрируют коллективное поведение, которое имеет даже большее сходство с явлением классической тепловой конвекции жидкости, чем биоконвекция микробов. Речь идет об адаптационном поведении императорских пингвинов (лат. Aptenodytes forsteri) во время зимовки в Антарктиде. До последнего времени особенности жизненного цикла этого вида были изучены крайне плохо из-за трудного доступа в зону их проживания. Кроме того, самое интересное происходит зимой, когда условия существования в ареале обитания императорских пингвинов становятся одними из самых жестких на планете. Тем не менее в работе [2] было экспериментально установлено, что в коллективном поведении участвуют сотни особей, а внутри плотной стаи устанавливается комфортная температура. Там же предложена концепция, которая ставит соответствие между перестройками в стае пингвинов и фазовыми переходами первого рода.



В данной работе мы исследуем эффект внезапного ожижения плотной среды пингвинов, при котором возникает макроскопическая циркуляция птиц от края группы к её центру и обратно. Мы впервые предлагаем математическую модель явления, которая опирается на гипотезу о том, что эффективная подъемная сила в стае генерируется градиентом температуры (аналог тепловой конвекции). Модель сформулирована как в рамках микроскопической теории, так и в рамках сплошносредного подхода. В первом случае особи в модели представлены в виде совокупности дискретных тел, взаимодействующих друг с другом в соответствии с эффективным потенциалом, вид которого зависит как от физических эффектов, так и от социо-физических процессов в стае. Управляющими параметрами задачи являются температура окружающей среды и скорость ветра. Показано, что дискретная модель с индивидуальной динамикой элементов воспроизводить большинство явлений, наблюдаемых в стае императорских пингвинов в естественных условиях. Например, продемонстрирован фазовый переход к вихревому движению при понижении температуры внешней среды, а также асимметрия паттерна в случае бокового ветра. Обнаружено также, что ожижение плотной стаи происходит сначала локально, при этом большая часть животных не циркулирует. Такое поведение сходно с явлениями в гранулированной среде, в которой также могут сосуществовать разные агрегатные состояния среды.



В рамках второго подхода была разработана модель жидкой среды с эффективной силой взаимодействия между элементами среды. Показано, что математическая модель явления может быть сведена к уравнению самогравитирующего пористого диска, насыщенного несжимаемой жидкостью, которая генерирует тепло. В приближении Дарси-Буссинеска выведены определяющие уравнения, сформулирована нелинейная краевая задача. Получено точное решение линеаризованной задачи для бесконечно малых возмущений основного состояния, вычислены критические значения управляющего параметра для начала макроскопической циркуляции. Для конечных возмущений краевая задача решалась численно с помощью метода конечных разностей. Показано, что в случае осевой симметрии наиболее опасной является четырех-вихревая циркуляция. При наличии ветра, нарушающем симметрию задачи, наиболее опасным становится двух-вихревая конвекция пингвинов.



Таким образом, наблюдаемое явление можно трактовать как фазовый переход второго рода схожий с механизмом тепловой конвекции, в котором стремление пингвинов двигаться к максимуму температуры выполняет роль эффективной подъёмной силы. Авторам данной работы не известен другой пример макроскопической циркуляции, вызванной физическими процессами в среде, составленной высшими животными. Вовлечение пингвинов в коллективный процесс, протекающий под управлением внешний физических явлений, может быть объяснен слишком жесткими условиями существования стаи во время полярной зимовки. Любой отход отдельных особей от жесткой программы поведения стаи наказывается смертью.



Проведено сравнение результатов теории, полученных в рамках микроскопической теории и сплошносредного подхода, а также сравнение с результатами экспериментальных наблюдений за императорскими пингвинами в Антарктике.



Работа финансово поддержана Министерством науки и высшего образования Российской Федерации (грант № FSNM-2020-0026).



Литература

[1] Trenchard H., Perc M. Energy saving mechanisms, collective behavior and the variation range hypothesis in biological systems: a review //BioSystems. 2016. Vol. 147. P. 40-66.

[2] Richter S., Gerum R., Winterl A., Houstin A., Seifert M., Peschel J., Fabry B., Le Bohec C., Zitterbart D. P. Phase transitions in huddling emperor penguins // J. Phys. D Appl. Phys. 2018. Vol. 51. No. 21. 214002.

[3] Bratsun D., Kostarev K. A continuum model of bioconvection with a centripetal force // Bulletin of Perm University. Physics. 2022. No.2. P. 36-46.

Collective behavior in complex biological systems can act as a mechanism for conservation of energy and play a key role in the survival of a group of organisms [1]. One well-known example is bioconvection, which is observed in liquid solutions with aerobic microorganisms and a free surface. The instinctive movement of bacteria along the oxygen gradient leads to a second-order phase transition that triggers a macroscopic ordered circulation of fluid and bacteria. The phenomenon of bioconvection is interpreted within the framework of Prigogine’s synergetic paradigm and has the same nature as the Rayleigh-Benard instability, i.e., can be explained within the physical concept. Similar phenomena in higher animals are much more difficult to differentiate from social behavior in a group, so they are poorly understood. For example, complex oscillatory movements are observed in birds, fish, and deer. But a simple explanation of these phenomena based on physical mechanisms is no longer applicable here, since the main trigger for such behavior is social adaptation. In this paper, we point out one important exception, when representatives of higher animals exhibit collective behavior that is even more similar to the phenomenon of classical thermal convection in a fluid than microbial bioconvection. This is the adaptive behavior of emperor penguins (lat. Aptenodytes forsteri) during wintering in Antarctica. Until recently, the features of the life cycle of this species have been studied poorly because of the difficult access to their habitat. In addition, the most interesting things happen in winter, when conditions in the habitat of emperor penguins become some of the harshest on the planet. Nevertheless, it was established experimentally in [2] that hundreds of birds are involved in collective behavior, and a comfortable temperature is established eventually inside a dense flock. In that work, a concept was also proposed that puts a correspondence between rearrangements in a flock of penguins and first-order phase transitions.



In this work, we study the effect of a sudden liquefaction of a dense flock of penguins, in which there is a macroscopic circulation of birds from the edge of the group to its center and back. For the first time, we propose a mathematical model of the phenomenon, which is based on the hypothesis that the effective buoyancy force in a flock is generated by a temperature gradient (analogous to thermal convection). The model was developed both within the framework of the microscopic theory and within the framework of the continuum approach. In the first case, individuals in the model are represented as a set of discrete bodies interacting with each other under the effective potential, the form of which depends both on physical effects and socio-physical processes in the flock. The control parameters of the problem are the ambient temperature and wind speed. We found that a discrete model with individual dynamics of elements reproduces most of the phenomena observed in a flock of emperor penguins observed in natural conditions. For example, demonstrate a phase transition to vortex motion with a decrease in the ambient temperature, as well as an asymmetry of the final pattern under a side wind. It was also found that the liquefaction of a dense flock occurs first locally, while most of the animals do not circulate at the beginning. This behavior looks like the phenomena in a granular medium, in which different aggregate states of the medium can also coexist.



In the continuum approximation, we propose a mathematical model of the phenomenon, which is reduced to the equation of a self-gravitating porous disk saturated with an incompressible fluid that generates heat. We derive the governing equations in the Darcy-Boussinesq approximation and write a nonlinear boundary value problem. An exact solution to the linearized problem for infinitesimal perturbations of the base state is derived, and the critical values of the control parameter for the onset of bioconvection are calculated. For finite-amplitude perturbations, the boundary value problem is solved using a finite-difference method. We show that there is an axial symmetry, the most dangerous is the four-vortex motion. If wind breaks the symmetry of the problem, the two-vortex circulation of penguins becomes the most dangerous.



Thus, we can interpret the observed phenomenon as a second-order phase transition similar to the mechanism of thermal convection, in which the desire of penguins to move towards the temperature maximum plays the key role of an effective buoyancy force. The authors of this work are not aware of another example of macroscopic circulation caused by physical processes in media of higher animals. The involvement of penguins in the collective process, which proceeds under the control of external physical phenomena, can be explained by too harsh conditions for the existence of the flock during polar wintering. Any deviation of individuals from the rigid program of behavior is punishable by death.



The theoretical results of the study of the microscopic and continuum models are compared. We also compare our theoretical findings with the results of recent experimental observations of emperor penguins in the Antarctic.



This study was financially supported by the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation (grant no. FSNM-2020-0026).



[1] Trenchard H., Perc M. Energy saving mechanisms, collective behavior and the variation range hypothesis in biological systems: a review. BioSystems. 2016. Vol. 147. P. 40-66.

[2] Richter S., Gerum R., Winterl A., Houstin A., Seifert M., Peschel J., Fabry B., Le Bohec C., Zitterbart D. P. Phase transitions in huddling emperor penguins. J. Phys. D Appl. Phys. 2018. Vol. 51. No. 21. 214002.

[3] Bratsun D., Kostarev K. A continuum model of bioconvection with a centripetal force. Bulletin of Perm University. Physics. 2022. No.2. P.36-46.